Карьера
Переехав в Санкт-Петербург в 1989 году, Дуня Смирнова работала на телевидении, делала собственную, не пользовавшуюся успехом, программу. Познакомилась с режиссёром Алексеем Учителем, который в то время работал на Ленинградской студии документальных фильмов. В соавторстве с ним был написан сценарий документального фильма «Последний герой» , посвящённый памяти Виктора Цоя, погибшего в 1990 году. В 1993 году была снята ещё одна документальная картина с Алексеем Учителем, «Баттерфляй», о театральном режиссёре Романе Виктюке. Говоря о работе сценариста документального кино, Дуня Смирнова отмечала: «„Писать сценарии“ - это, конечно, громко сказано, поскольку в документалистике роль сценариста специфическая: он скорее помогает режиссёру придумывать монтажные ходы для драматургического построения уже отснятого материала. Это в некотором роде отличная школа именно монтажного мышления. Начинаешь понимать, что на столе можно создать из одной и той же фактуры несколько разных фильмов». Следующий сценарий, «Красная Жизель», задумывался для документального фильма о балерине Ольге Спесивцевой. Планировали записать интервью с ней, но не успели, балерина умерла в возрасте 96-ти лет. Соавторы решили снять свой первый игровой фильм, «Мания Жизели». Фильм был завершён в 1995 году.
Ещё на съёмках «Мании Жизели» у Дуни Смирновой возникла идея сделать фильм о последней любви Ивана Бунина. Буниным всю жизнь увлекался её отец Андрей Смирнов. И, как призналась Смирнова в интервью Любови Аркус, портретное сходство отца с писателем сыграло решающую роль в написании сценария «Женское имя», по которому позднее Алексей Учитель снял фильм «Дневник его жены» с Андреем Смирновым в главной роли. За этот сценарий в 1997 году Дуня Смирнова получила приз «The Hartley-Merrill International Screening Competition», сценарного конкурса, организованного Тедом Хартли совместно Ассоциацией сценаристов Америки, Робертом Редфордом, Никитой Михалковым и Дэвидом Паттнэмом для поддержки сценаристов стран бывшего Советского Союза. Фильм, вышедший в 2000 году, был отмечен Гран-при кинофестиваля «Кинотавр» и премией «Ника» за лучший игровой фильм, а работа Дуни Смирновой была номинирована на премию за лучший сценарий. Фильм вызвал неоднозначную реакцию кинокритиков.
Дуня Смирнова принимала участие в написании сценария фильма «8 ½ $» режиссёра Григория Константинопольского. Фильм был отмечен премией «Золотой овен» за лучший режиссёрский дебют.
В 2003 году сотрудничество с режиссёром Алексеем Учителем продолжилось, был снят фильм «Прогулка», награждённый Главным призом кинофестиваля «Окно в Европу» в Выборге и номинированный на премию «Золотой орёл» за лучший фильм года. Дуня Смирнова была номинирована на премии «Ника» и «Золотой орёл» за лучший сценарий.
В 2006 году Дуня Смирнова дебютировала как режиссёр, поставив фильм «Связь». Сценарий «Времена года», по которому снят фильм, предназначался для Алексея Учителя. Но режиссёр приступал к съёмкам картины «Космос как предчувствие» и предложил Авдотье самой стать режиссёром. Картина была награждена призом фестиваля «Кинотавр» за лучший дебют. Фильм был неоднозначно встречен критиками. Алексей Гусев в рецензии на фильм утверждал, что режиссёр Смирнова проигрывает отменному сценаристу Смирновой. «У режиссуры свои трудности перевода. Качество сценария не „обеспечивает“, а „обязывает“, и чем тоньше он сделан, тем изысканней должны быть собственно кинематографические, внеположные сценарию средства, употребленные режиссёром. Чтобы поставить сценарий Смирновой „Времена года“, нужна была режиссура посложнее артхаусной». По мнению критика «бесконечные провалы в действии - это не просто стандартный огрех дебюта; это - плод принципиальной ошибки сценаристки, снимающей собственный текст, - вместо того, чтобы на его основе создавать иное, по иным правилам и законам выстроенное произведение». Дмитрий Быков в журнале «Сеанс», анализируя фильм, отметил, что Смирновой «удалось сказать о двухтысячных годах нечто более серьёзное и внятное, чем большинству её коллег».
В 2008 году вышла четырёхсерийная экранизация романа И. С. Тургенева «Отцы и дети». По мнению Смирновой, это едва ли не самый непонятый русский роман, «произведение о любви и жизни, а не о нигилизме и разрезанных лягушках». Соавтор сценария Александр Адабашьян признался, что был удивлён, когда Дуня Смирнова предложила ему поработать над сценарием по этому тургеневскому роману. «Впечатления, оставшиеся от прочтения его в юности, - никакого очарования. Перечитав сейчас, был поражён. В нём как минимум четыре потрясающие любовные истории!». Роль Павла Петровича Кирсанова изначально предназначалась А. С. Смирнову, несмотря на то, что между актёром и его персонажем существовала разница в возрасте: актёру за 60, а Павлу Петровичу - 50 лет.
С 2002 по 2014 год Авдотья Смирнова совместно с Татьяной Толстой вела ток-шоу «Школа злословия» на канале «Культура» . В 2003 году передача получила премию ТЭФИ как лучшее ток-шоу. В 2004 году ведущие выпустили книгу «Кухня „Школы Злословия“».
В 2008 году была членом жюри шоу «СТС зажигает суперзвезду» на канале СТС.